Pucerons - Prédateurs et parasites

Les pucerons ont beaucoup d'ennemis naturels qui les utilisent comme abri et nourriture pour leurs larves ou qui les mangent simplement. Plus encore, ils constituent un chaînon essentiel au développement d'autres insectes. Les oiseaux mangent les pucerons mais ces derniers sont aussi au menu de plusieurs arthropodes comme les insectes, les araignées et les acariens. Parmi les insectes, on a observé des prédateurs chez les coccinelles (Coccinellidae), les chrysopes (Chrysopidae), les hémérobes (Hemerobiidae), les conioptéryx (Coniopterygidae), les syrphes (Syrphidae), les cécidomyies du genre Aphidoletes (Cecidomyidae), les punaises (Anthocoridae, Geocoridae, Miridae, Nabidae, Reduviidae) et les chamémyies (Chamaemyiidae) (Foottit, 1993). À cette liste, s'ajoutent les thrips (Thysanoptères), les acariens parasites et même les plantes carnivores.
Les parasitoïdes et hyperparasitoïdes qui se développent aux dépens des pucerons sont documentés sur leurs pages respectives.
Thysanoptères Photo à gauche
Les thrips sont des insectes piqueurs-suceurs qui sont généralement phytophages. Toutefois, certaines espèces sont des prédateurs entomophages et acariphages. L'un d'eux, joliment rayé rouge et orange a piqué un puceron et le vide de sa substance.

Photo à droite
Les plantes sont aussi occasionnellement prédatrices de pucerons. Un puceron ailé est englué dans le piège que lui a tendu la plante carnivore Droséra à feuilles rondes (Drosera rotundifolia).
Plantes carnivores
Araignées et acariens
Acariens
Le parasitisme des larves des Trombidiidae a un effet sur la survie et la capacité de reproduction des pucerons. La taille de l'hôte et le nombre de parasites sont déterminants (Zhang, 1998). L'auteur cite diverses sources ayant observé ceci:
-Aphis fabae peut être tué après trois jours lorsqu'il est parasité par deux acariens Allothrombium pulvinum,
-la moitié des adultes Acyrthosiphon pisum, plus massifs, survivent après quatre jours, lorsque parasités par cinq A. pulvinum,
-l'adulte A. pulvinum consomme sept pucerons de stade I par jour.
Les acariens présentés ici sont indéterminés.
Deux acariens chevauchent Anoecia ailé.
L'un dans son cou et l'autre sur son abdomen.
Plus d'une vingtaine d'acariens sur ce puceron ailé, laissant son oeil à découvert.
Hyalopterus pruni et deux acariens sur du roseau. Un acarien de la superfamille des Trombidioidea se nourrit d'un Phylloxera sur une feuille de chêne. L'acarien parasite (rouge) est parfois aussi gros que son jeune hôte puceron (Aphis intybi).
Araignées
Les araignées sont d'efficaces prédateurs de pucerons (enfin, pas toujours. Voir plus bas Anoecia contre Salticidae). Elles les chassent à l'affût (Thomisidae ou araignées-crabes), activement (Salticidae) ou les capturent dans leurs toiles.
Une capture par chasse active, sans toile. L'araignée a l'embarras du choix dans cette colonie dense de pucerons insouciants. L'araignée tenait le puceron tout contre elle. Le puceron fait quelques pas vers l'avant mais l'araignée garde ses pattes sur lui et le retient.
Trois pucerons pris dans des toiles. Ce sont généralement les ailés, en déplacement, qui se font capturer. À droite, Uroleucon ailé.
Anoecia contre Salticidae
Ci-dessous, une remarquable chasse, infructueuse, d'une araignée de la famille des Salticidae. Fin septembre, les pucerons ailés du genre Anoecia sont par dizaines sur la végétation basse en bordure d'un sentier forestier. Sur une feuille, une araignée tente d'en capturer mais les pucerons ne fuient pas, au contraire, ils défient et affrontent le prédateur. Les pucerons restent sur place, même lorsque l'araignée s'approche et attaque. À chaque fois, c'est l'araignée qui bat en retraite, les pucerons continuant ensuite à cheminer sur la feuille. Après 10 minutes de chasse, l'araignée s'est déplacée sur une feuille voisine.
L'araignée a sauté sur ce puceron puis s'est vivement retirée. Le puceron est resté là, intact. Un autre puceron ouvre les ailes, se préparant à s'envoler ou, qui sait, pour intimider le prédateur? Plus tard, l'araignée l'attaque mais bat encore en retraite sans apparemment le blesser.
Qu'est-ce qui protège Anoecia? Non loin du lieu de l'attaque infructueuse du petit Salticidae, une grosse araignée-crabe (photo à gauche) s'approche du puceron, le touche avec sa patte mais l'ignore ensuite. À droite, deux Salticidae qui ont réussi à capturer des pucerons d'autres genres, en d'autres lieux.
Coléoptères
Quelques espèces de prédateurs généralistes appartenant par exemple aux Carabidae ou aux Staphylinidae se nourrissent de pucerons (Brodeur et al. dans van Emden & Harrington, 2017). Mais, pour certaines coccinelles, les pucerons constituent leur nourriture de base. On les utilise en lutte biologique contre les pucerons.

Chez les Coccinellidae, plusieurs genres, appartenant à quelques sous-familles sont prédateurs de pucerons. Au Québec on trouvera, entre autres, les genres Chilocorus (Chilocorinae), Adalia, Anatis, Calvia, Coccinella, Coleomegilla, Harmonia, Hippodamia, Mulsantina et Myzia (Coccinellinae), Brachiacantha et Scymnus (Scymninae) (Giorgi et al., 2009 et liste du MAPAQ, 2010).
Les nymphes Coccinellidae, tout comme les adultes s'alimentent de pucerons. À droite une ponte en rangs serrés sur du Panais sauvage (Pastinaca sativa). La plante était l'hôte de centaines de pucerons qui serviront de nourriture aux larves de coccinelles.
La Coccinelle asiatique, une peste?
Koch (2003) cite divers chercheurs qui constatent la compétition entre les coccinelles indigènes et Harmonia axyridis, cette dernière entraînant le déplacement ou la diminution des populations locales. Harris (1990) aurait écrit que la plupart des agents de contrôle biologique qui deviennent extrêmement abondants sont des nuisances. Koch pense que H. axyridis est un excellent exemple de cette nuisance lorsque les habitations sont envahies durant la saison froide. Et quel est l'impact sur les populations d'Hémiptères non nuisibles qui font face à ce prédateur vorace et envahissant?
Au centre, sur de l'aulne, une coccinelle auprès d'une colonie de pucerons Prociphilus tessellatus, source d'une abondante et docile nourriture. À droite, dans une colonie d'Aphis farinosa sur du saule.
Scymninae
Deux larves appartenant aux Scymninae. Une cire blanche les couvre. À gauche, dans une colonie de Macrosiphoniella millefolii et à droite, en train de dévorer un puceron Chaitophorus La fourmi n'attaque pas le prédateur. Le prédateur s'enfonce la tête profondément dans l'ouverture qu'il a dégagée pour dévorer les pucerons Daktulosphaira vitifoliae cachés à l'intérieur de la galle qu'ils ont produite sur la feuille de la Vigne de rivage (Vitis riparia).
Neuroptères
Les 3 photos du bas:
Une larve de chrysope s'approche lentement d'un puceron du genre Uroleucon. Le puceron ne réagit pas à l'approche du prédateur. Lorsque celui-ci l'empoigne solidement avec ses « pinces », le puceron se débat brièvement et plusieurs gouttes de liquide défensif s'échappent de ses cornicules. Mais le liquide manque sa cible et le puceron est immobilisé. Les gouttes rouges restent suspendues au bout de chaque cornicule.
Diptères
Les larves de quelques familles de Diptères sont de grands prédateurs de pucerons. Ils sont utilisés en lutte biologique. Trois familles sont présentées ici: Cecidomyiidae, Chamaemyiidae et Syrphidae.
Cecidomyiidae
Aphidoletes aphidimyza est un Diptère prédateur de pucerons appartenant à la famille des Cecidomyiidae. D'après Shelton (2021), pour la seule A. aphidimyza, 24 espèces différentes, chacune associée à une espèce de puceron donnée, ont été erronément décrites. A. aphidimyza est pourtant polyphage puisqu'elle se nourrit de dizaines d'espèces de pucerons.

La femelle pond environ 70 oeufs durant sa courte vie d'une à deux semaines. L'oeuf éclôt deux à quatre jours plus tard. Après trois stades larvaires d'une à deux semaines, A. aphidimyza tisse un cocon au sol. L'adulte en émerge jusqu'à trois semaines plus tard. Plusieurs générations se succèdent durant l'été. Les larves automnales entrent en diapause et hibernent dans leurs cocons pour terminer leur développement au printemps suivant (Shelton, 2021).
L'adulte A. aphidimyza a l'allure d'un délicat moustique. Il mesure entre deux et trois mm.
Actif la nuit, il se nourrit de miellat (Shelton, 2021).
Photo à droite: 10 oeufs (→) pondus individuellement dans une colonie de Microparsus variabilis.
Les oeufs d'A. aphidimyza sont orange et plus pâles aux extrémités; ils mesurent 0,313 mm de long (Davis, 1916). L'auteur a observé des pontes d'oeufs solitaires ou en groupes de 2 à 12 oeufs déposés dans les colonies de pucerons.
Trois photos ci-dessus: des larves en action dans une dense colonie de pucerons Hyperomyzus lactucae sur du laiteron (Sonchus). À gauche on observe le puceron aplati que la cécidomyie achève de vider de sa substance. Au centre, le puceron vient d'être paralysé et le prédateur commence à le vider de ses fluides vitaux. Beaucoup de pucerons paralysés mais non dévorés ont été observés sur la plante. Sept pucerons suffisent à une larve pour compléter son développement jusqu'au stade adulte mais elle peut en consommer jusqu'à 80 (Shelton, 2021).
Cécidomyie
Quelques minutes suffisent pour vider un puceron. Toutefois, plusieurs d'entre eux sont abandonnés bien avant d'être vidés. A. aphidimyza tue plus de pucerons qu'elle n'en consomme complètement (Davis, 1916). Davis (1916) a observé les larves qui, dès leur émergence, se nourrissent du puceron à leur portée en le perçant sur le ventre, entre les pattes. Elles aspirent les fluides de leurs proies en laissant une enveloppe ratatinée. Plus tard dans leur développement, les larves percent de préférence l'articulation entre le fémur et le tibia (ci-dessus photo à droite →), endroit qui ne déclenche pas de réaction de défense, d'après l'auteur.
Hamamelistes spinosus enrobés de cire dans leur pseudogalle et Aphidoletes prédateurs. Une fourmi dans une grande colonie de Brachycaudus cardui sur du chardon prend la larve dans ses mandibules et la manipule pendant plusieurs secondes. Elle disparaît au sol avec la larve.
Chamaemyiidae
Les adultes, petites mouches grises très semblables les unes des autres, portent bien leur nom commun anglais, silver flies. Les larves se nourrissent de pucerons (Adelgidae, Phylloxeridae, Aphididae) et de cochenilles (Coccidae, Pseudococcidae). Le genre Leucopis est présenté ici.

Leucopis simplex. Larve prédatrice dans les galles de Daktulosphaira vitifoliae.
De 1962 à 1965, Stevenson a étudié en Ontario le puceron Daktulosphaira vitifoliae dans les galles qu'il provoque sur les feuilles de vigne. Il a constaté que différents arthropodes infestaient les galles mais que la larve de Leucopis simplex était la plus fréquente, autant dans les galles des vignes cultivées (Vitis) que dans celles de la Vigne de rivage (Vitis riparia). Il a trouvé des oeufs de L. simplex parmi les poils qui garnissent l'entrée des galles mais aussi à l'intérieur des galles quand celles-ci contenaient des pucerons.

En Ontario, Stevenson (1967) pense que le prédateur qui produit au minimum deux générations par été hiberne au stade de pupe. En effet, il a trouvé des pupes dans des feuilles de vigne au sol tard l'automne ou sous des lamelles d'écorce de la vigne en hiver.

Leucopis non identifiée en train de pondre dans une galle du puceron Daktulosphaira vitifoliae
Une demi-douzaine d'adultes Leucopis, tous avec une bulle (→), rôdaient autour d'une colonie dense de pucerons établie sur du chardon. Leucopis qui semble lécher le puceron Brachycaudus cardui qui est en train de naître. Leucopis (Leucopis) adulte. Sa petite taille, sa couleur gris argenté et sa présence dans une colonie de pucerons permettent de le détecter.
Leucopis
Le loup dans la bergerie! La larve de Leucopis dévore les pucerons qui l'entourent (Aphis sambuci sur du sureau). Les fourmis n'attaquent pas les larves prédatrices qu'on dit « furtives ». Les stigmates postérieurs forment une paire d'appendices qui divergent l'un de l'autre. Une larve Leucopis consomme un puceron du genre Chaitophorus sur du peuplier.
Pupes auprès d'Aphis sambuci à gauche et de Brachycaudus cardui à droite.

Gaimari & Turner (1997) ont observé une sécrétion anale orange et collante produite par la larve et étendue sous l'abdomen, peu avant la pupaison. C'est cette sécrétion adhésive qui maintiendrait la pupe en place, la substance noire observée fréquemment étant simplement le contenu de l'intestin qui est vidangé.

Une larve Leucopis au milieu de pucerons. Les appendices des stigmates postérieurs (→ ) sont généralement caractéristiques des larves de ce genre. Leucopis argentata (identification par S. Gaimari)
Typiquement, les stigmates postérieurs des larves du genre Leucopis sont sur une paire d'appendices divergents bien apparents. Ils sont absents chez L. argentata. L'espèce, comme ci-dessus, se nourrit dans les colonies d'Hyalopterus pruni sur le roseau. L. ciliata et L. interruptovittata sont des synonymes.
Leucopis pinicola prédatrice de Pineus strobi (Puceron de l'écorce du pin).
Pineus strobi, de la famille des Adelgidae, se nourrit le long des troncs du Pin blanc (Pinus strobus) en colonies parfois très denses et protégées de cire blanche. Sluss & Foote (1973) ont étudié au nord-est de l'Ohio le comportement de la larve Leucopis pinicola qui se nourrit de ces pucerons.

La larve se développe en trois stades et hiberne au stade de larve mature ou de pupe bien dissimulée sous une lamelle d'écorce. L'adulte qui émerge au printemps chemine en cercle autour de la colonie et, avec ses tarses antérieurs, inspecte les pucerons ou le miellat. La femelle insère son ovipositeur dans une masse laineuse qu'elle juge convenable et y pond jusqu'à cinq oeufs. Le premier stade se nourrirait presque exclusivement des oeufs de pucerons, le second de nymphes ou d'adultes. Le troisième stade est plus actif et se déplace d'une colonie à l'autre pour se nourrir d'environ une douzaine de pucerons. Les auteurs ont observé que le quart des oeufs n'est pas consommé par le prédateur et que très rarement une colonie est entièrement détruite.
Syrphidae
Chez les Syrphidae, les larves aphidiphages appartiennent à l'une des trois sous-familles, les Syrphinae, en y incluant celles appartenant aux Pipizini (dans Eristalinae, selon certaines sources).

Durant les trois stades larvaires de leur développement, elles dévorent quelques centaines de pucerons. Certaines sont polyphages mais d'autres préfèrent, par exemple, les proies enrobées de cire. D'autres s'établissent sur les arbres et d'autres sur les plantes herbacées où elles trouvent leur nourriture. L'adulte n'est pas prédateur mais peut ajouter du miellat à sa diète de pollen et de nectar (Vockeroth, 1992).

À l'oeil nu, l'oeuf ressemble à un grain de riz. Vu à fort grossissement, sa surface révèle des projections ponctuelles (ci-dessous à droite). Parfois aussi, l'oeuf est tapissé de rangs serrés de fins traits longitudinaux (photo plus bas avec Aphis farinosa). Arcaya et al. (2012) présentent une excellente photo de ce type d'oeuf.
Sur des feuilles de tabac (Nicotiana tabacum), s'alimentent des dizaines de pucerons (Myzus persicae). Un diptère de la famille des Syrphidae s'installe et en une seconde, pond un petit oeuf blanc (→). Il ne pond pas au milieu des pucerons. À l'éclosion, la larve devra chercher sa nourriture. Les adultes de plusieurs espèces, comme celle-ci, ressemblent superficiellement à des guêpes. Ponte de Syrphidae auprès de Rhopalosiphum padi. La surface tapissée de minuscules projections est caractéristique. L'oeuf éclôt en deux jours, généralement (Vockeroth, 1992).
10 septembre (à gauche), un des deux oeufs de syrphe observé sur du Pin blanc dans la colonie de pucerons Cinara strobi. Le 4 octobre (à droite) deux larves étaient présentes dans la même colonie. Oeuf d'un syrphe, auprès d'Aphis farinosa sur du saule.
Deux oeufs auprès de la petite mais dense colonie d'Aphis maculatae. La larve prédatrice est auprès de jeunes pucerons et de leur mère. Tous inconscients du danger, ils semblent attendre patiemment l'issue fatale. Une autre larve de Syrphidae en pleine action, sur des aiguilles de sapin (Abies alba).
La couleur et la forme des larves de Syrphidae sont très variables d'une espèce à l'autre. Chez les trois individus ci-dessus, les stigmates postérieurs ( →) sont sur deux courts appendices parallèles et rapprochés. Ils diffèrent de ceux des Leucopis qui sont longs et divergents (voir la section ci-dessus).
Deux pupes semblables. Celle de gauche, fixée sur un bleuet, l'autre sur une feuille. Les larves se déplacent généralement vers le sol pour y faire une pupe et terminer leur développement au stade adulte. Certaines s'enfouissent jusqu'à 15 cm de la surface. Weems (1954) a observé des pupes massées en grand nombre sur un site favorable. À l'occasion, comme ci-dessus, des pupes sont fixées sur des végétaux, à la vue des observateurs. Larve de syrphe dans une colonie de Chaitophorus nudus sur du Peuplier faux-tremble. Les fourmis Camponotus la laissent dévorer les pucerons.
Une amie des pucerons - Diplazon (Ichneumonidae) parasitoïde des Syrphidae
Les syrphes sont de grands prédateurs de pucerons mais ils ne sont pas à l'abri de leurs propres prédateurs, par exemple la guêpe parasitoïde Diplazon qui pond son oeuf dans l'oeuf ou dans la larve de syrphe.
Lorsque la guêpe parasitoïde pond dans l'oeuf du syrphe, son oeuf n'éclôt pas tant que celui du syrphe n'a pas lui-même éclôt. La guêpe pond aussi dans la larve. Dans les deux cas, c'est de la pupe du syrphe qu'un seul adulte émergera en déchiquetant une ouverture sur la partie antérieure de la pupe. Les femelles Diplazon laetatorius se nourrissent des oeufs de syrphes après les avoir percés avec leur ovipositeur (Weems, 1954).
Photo à gauche
Au milieu d'une colonie de pucerons Aphis craccae et Acyrthosiphon pisum sur de la Vesce jargeau (Vicia cracca), la guêpe parasitoïde vole ici et là puis prend la posture de ponte. Aucune larve ou oeuf de syrphe n'a été aperçu.

Photo à droite
Une autre guêpe en posture de ponte auprès des pucerons Hyalopterus pruni sur du roseau. Il y a peut-être une larve de syrphe derrière la membrane blanche.

Hétéroptères
Les punaises appartenant à plusieurs familles se nourrissent de pucerons. Ceux-ci, faciles d'approche, vulnérables et abondants sont des cibles idéales pour certaines punaises qui ne sont pas morphologiquement équipées pour affronter des proies pouvant se défendre efficacement.
Miridae: Phylinae
Les punaises du genre Plagiognathus sont très fréquemment observées en train de se nourrir de diverses espèces de pucerons sur des hôtes variés.

Au centre, ci-dessus, un ailé Hyalopterus pruni.

À droite une nymphe Plagiognathus dans une colonie de pucerons Illinoia rubicola sur leur hôte Rubus.
Miridae: Bryocorinae
Les minuscules et délicates punaises de la sous-famille des Bryocorinae (Miridae) sont prédatrices des arthropodes qui partagent leur habitat. Elles ne possèdent pas de pattes armées d'épines pour retenir leurs proies. Les pucerons sont faciles à capturer et peu combatifs. Ci-dessus, de gauche à droite, Dicyphus famelicus nymphe de stade V, Dicyphus discrepans et Tupiocoris sur du framboisier pique un minuscule puceron blanc (→).
Miridae: Mirinae
Photo à gauche. La punaise plante son rostre dans les galles du puceron Daktulosphaira vitifoliae.

Miridae: Deraeocorinae
Photo à droite. Une nymphe Deraeocoris.

Knight (1921) a observé Deraeocoris aphidiphagus dans la pseudogalle d'une colonie de pucerons Eriosoma americanum établie sur de l'orme.
Geocoridae
Les membres de la famille sont des prédateurs de petits arthropodes. Abondants, ils s'observent aisément sur les sols couverts de gravier et parsemés de mauvaises herbes. Très actifs, ils cheminent rapidement, probablement à la recherche de proies.

Geocoris bullatus, nymphe à gauche et adulte à droite. L'espèce semble apprécier les gros pucerons du genre Macrosiphoniella qui colonisent l'Armoise vulgaire. L'adulte tient le puceron au bout de son rostre courbé vers le haut.
Anthocoridae
À gauche
La punaise Orius tristicolor se nourrit d'un puceron indéterminé mais placé non loin de ceux-ci.

À droite
Une punaise nymphe Orius consomme le puceron Rhopalosiphum enigmae à la base de la tige d'un typha. Le puceron appartient à la colonie 110824-76.
Nabidae
Tous les Nabidae sont des prédateurs qui chassent activement ou à l'affût de petits arthropodes comme les pucerons.

À gauche
Une punaise Nabis avec un gros puceron (Acyrthosiphon probable) sur de la Vesce jargeau.

À droite
Nabis avec un petit puceron gris lanigère.


Reduviidae
Les réduves sont des prédateurs qui s'alimentent d'arthropodes (insectes, araignées).

La punaise nymphe Zelus luridus consomme le puceron en le maintenant simplement au bout de son rostre.
Hyménoptères
Les guêpes et les fourmis de cet ordre d'insectes sont en étroite relation avec les pucerons. Les premières les parasitent (voir la page à ce sujet) ou les emportent vers leur nid pour que leurs larves s'en nourrissent. Les secondes, les fourmis, en font leur cheptel qu'elles protègent plus ou moins efficacement. Elles stimulent les pucerons avec leurs antennes et consomment le miellat qu'ils produisent.

À l'occasion, toutefois, elles semblent les sacrifier. Ci-dessous, des fourmis transportent des pucerons vers leur nid.
Il n'y avait pas de colonies de pucerons sur les végétaux environnants. Progression laborieuse de la fourmi au sol. Le pucerons pourrait être Eulachnus ailé. Lasius et Hoplochaitophorus quercicola. Voir ici.
Passaloecus
Une guêpe du genre Passaloecus, Crabonidae (probable à cause des mandibules blanches) rôde autour d'une colonie de pucerons du genre Uroleucon établie sur du laiteron (Sonchus). Elle saisit un puceron et s'envole avec lui. Cette espèce de guêpe récolte les pucerons vivants, les paralyse et les stocke où elle pondra un oeuf. Sa larve se nourrira des pucerons qui l'entourent.
Les fourmis photographiées ci-dessus n'étaient peut-être pas les prédatrices des pucerons mais elles allaient s'en nourrir. Huit fourmis ont été observées sur le tronc d'un chêne, en train de transporter vers le sol des pucerons morts, agonisants et souvent mutilés. Il n'a pas été possible de vérifier si les fourmis ne faisaient que récupérer des pucerons blessés par des prédateurs ou si elles étaient responsables des dommages infligés aux pucerons. À cette date tardive, la toute fin de septembre, les fourmis ne pouvaient plus espérer une très grande productivité de leur cheptel et elles ont peut-être décidé de les sacrifier et de les apporter à la fourmilière pour ne pas perdre cette nourriture de toute manière condamnée.
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