Punaises - Parasitisme

INTRODUCTION
Cette page présente les parasites et les parasitoïdes des punaises, les premiers ne tuant pas leur hôte contrairement aux seconds. Ce survol présente quelques photos et de la documentation sur les Hyménoptères, Diptères et acariens en excluant d'autres groupes n'appartenant pas aux arthropodes. L'information fournie sur cette page s'applique aux punaises. Les données pourraient être différentes pour un parasite ou parasitoïde polyphage quand il se développe sur un hôte très différent, appartenant par exemple à un autre ordre d'insectes. De plus, les listes d'espèces ou de familles d'Hyménoptères présentes au Québec sont partielles puisqu'elles concernent seulement celles qui parasitent les punaises. Parasitoïde ou prédateur? Parasitoïde: le stade larvaire se nourrit d'un seul et unique hôte qui meurt plus tard, lorsque le parasitoïde a épuisé ses ressources. Il peut se développer à l'intérieur ou à l'extérieur de l'hôte (endoparasite vs ectoparasite). L'adulte a généralement une nourriture différente de sa larve. Prédateur: se nourrit librement de plusieurs proies plus petites que lui avant d'atteindre le stade adulte et les tue immédiatement en les consommant. Devenu adulte, il se nourrit généralement du même type de nourriture. Source, Clausen (1940) qui note par ailleurs que cette distinction ne s'applique pas toujours aussi nettement.
I- HYMÉNOPTÈRES parasitoïdes
Les parasitoïdes des punaises qui ont été observés au Québec ou dans les provinces ou États proches du Québec appartiennent à trois super-familles et aux familles suivantes: Platygastroidea: Scelionidae (Telenomus, Tiphodytes et Trissolcus. Gryon possible.); parasitoïde des oeufs. Chalcidoidea: Eupelmidae (Anastatus, Eupelmus), Mymaridae (Anaphes, Caraphractus, Erythmelus et Polynema.); parasitoïde des oeufs. Ichneumonoidea: Braconidae (Holdawayella, Leiophron, Peristenus et Wesmaelia.); parasitoïde des nymphes et parfois des adultes. Des guêpes aquatiques! On trouvera sur cette page la description de deux fascinantes petites guêpes qui nagent habilement sous l'eau, à la recherche des oeufs hôtes qu'elles parasitent. La première mention d'un Hyménoptère aquatique date probablement de 1836 dans The Entomological magazine (Matheson & Crosby, 1912). L'éditeur relate l'observation en Écosse d'une guêpe nommée Agriotypus armatus qui reste immergée une dizaine de minutes sous l'eau. On découvrira plus tard que l'espèce parasite les Trichoptères. Depuis ce temps, 51 espèces nord-américaines et 74 espèces européennes d'Hyménoptères aquatiques parasitoïdes d'arthropodes ont été décrites (Sousa, 1998).
Platygastroidea - Scelionidae
Les Platygastroidea comptent près de 4 500 espèces qui parasitent divers groupes d'insectes (Hémiptères, Coléoptères, Diptères, Orthoptères, Odonates, Lépidoptères, etc.) ainsi que des araignées. La plupart d'entre elles mesurent moins de 2,5 mm (Austin et al., 2005). Au Québec, parmi les parasitoïdes des punaises, diverses sources notent la présence des genres Trissolcus et Telenomus. Tiphodytes est présent en Ontario. Une guêpe du genre Gryon aurait été capturée à Chibougamau mais l'espèce observée, non identifiée, ne parasite peut-être pas les punaises (BugGuide, mai 2021).
Genre Trissolcus Toutes les espèces du genre Trissolcus sont parasitoïdes des oeufs de punaises appartenant à la super-famille des Pentatomoidea (Johnson, 1984a). Deux espèces, T. euschisti et T. thyantae ont été observées au Québec. Johnson (1984a et 1985), Krombein et al. (1979) et Talamas et al. (2015) mentionnent les hôtes suivants: T. euschisti: Acanthosomatidae, probablement Elasmostethus cruciatus. Banasa dimiata, Brochymena spp., notamment B. quadripustulata, Chinavia hilaris, Euschistus spp., notamment E. servus, Murgantia histrionica, Perillus spp., notamment P. bioculatus, Podisus spp, notamment P. maculiventris, P. sereiventris, Tetyra bipunctata et Thyanta custator accerra. T. thyantae: Euschistus spp., notamment E. variolarius, Thyanta spp., notamment Thyanta custator.
Taille des Trissolcus Elle est étroitement liée au volume des œufs hôtes dont elles sont issues (Safavi, 1968). Voegelé (1969) a observé que la longueur de T. scutellaris (T. vassilievi dans son texte) peut atteindre 0,3 mm en parasitant l'oeuf d'une petite punaise (adulte ± 5 mm) et 2,7 mm en parasitant l'oeuf d'une grande punaise (adulte ± 15 mm). Par ailleurs, la taille de la guêpe a un impact significatif sur l'expression des caractères qui distinguent une espèce d'une autre (Johnson, 1984a).	Effet du parasitisme sur la pigmentation de l'oeuf hôte La littérature récente ne traite pas de l'apparence des oeufs parasités. Dans les années 1960, Voegelé puis Safavi soutenaient que le genre et parfois l'espèce de la guêpe pouvaient être déterminés, dans quelques cas favorables, à partir de la pigmentation qu'elle provoque sur l'oeuf hôte. Voegelé (1964) présente l'illustration de dix oeufs parasités par ce qu'il pense être dix espèces de guêpes différentes. La pigmentation de quatre de ces oeufs est semblable et pour cause, puisque finalement, par le jeu des synonymies, il s'agissait de la même espèce de guêpe (Talamas et al., 2017). Par contre, trois autres oeufs avec une pigmentation assez différente se révèlent être parasités par la même espèce de guêpe. Voegelé (1962) note que la même espèce de guêpe pigmente de façon différente les oeufs hôtes de punaises de genres différents.
Température et lumière La température ambiante a un effet sur la survie de la guêpe dans l'oeuf hôte. Par exemple, il n'y a pas d'émergence en laboratoire à une température constante de 15°C. Par contre, l'exposition des oeufs à une fluctuation de la température entre 14°C et 22°C ou entre 21°C et 33°C permet aux guêpes mâles et femelles de se développer jusqu'au stade adulte (Yeargan, 1983). Voegelé (1962) a noté que plus la température est élevée, plus les bandes pigmentées sont apparentes et que la quantité de lumière n'a pas d'effet sur la pigmentation.
Ponte Les femelles Trissolcus pondent de préférence dans les premiers stades embryonnaires des punaises et plus rarement dans les stades plus avancés. Lorsque l'ovirupteur de l'embryon est sclérifié certaines espèces de guêpes ne parviennent plus à parasiter l'oeuf. D'après Voegelé, la femelle recherche une ponte hôte par cheminement ou en vol. Une fois les oeufs trouvés, la femelle les inspecte attentivement en palpant leur surface avec ses antennes. L'auteur décrit le comportement des femelles de cette façon: « Le premier oeuf inspecté peut être, soit accepté immédiatement en quelques secondes, soit examiné plusieurs minutes, soit abandonné pour être repris ou non. Il arrive fréquemment que le parasite prospecte plusieurs oeufs, soit en parcourant rapidement toute la ponte, soit en pivotant sur un même oeuf tout en inspectant les oeufs voisins. » La ponte est laborieuse et s'accompagne de tremblements du corps de la femelle et de va-et-vient de l'ovipositeur dans l'hôte. La femelle effectue ensuite une « danse de marquage » en frottant son ovipositeur à la surface de l'oeuf. En captant ce message olfactif, d'autres femelles éviteront d'y pondre leur oeuf ou au contraire, stimulera la ponte chez les espèces qui sont des « superparasites éliminateurs dominants ». Au final, une seule guêpe survivra dans l'oeuf hôte. Ci-dessus, section ponte, de Voegelé (1969). T. euschisti peut rester sur une ponte hôte pendant plusieurs jours; plus d'une journée est nécessaire pour parasiter les pontes abondantes de Podisus maculiventris, Chinavia hilaris ou Euschistus spp. Le marquage évite qu'une femelle parasite deux fois le même oeuf hôte (Okuda & Yeargan, 1988).	Ci-dessus, un bel exemple de l'effet de pigmentation des oeufs parasités par Trissolcus. Les deux images représentent la même ponte de la punaise Tetyra bipunctata observée les 18 et 21 juillet. À gauche, leur couleur habituelle et à droite l'effet du parasitoïde qui s'y développe. Voir les diverses photos ci-dessous, notamment l'émergence des guêpes adultes le 30 juillet.

	L'oeuf de Tetyra bipunctata non parasité n'est pas ceinturé de bandes pigmentées. Le chorion transparent laisse entrevoir l'embryon (ovirupteur, yeux, etc.)	25 juillet, oeuf parasité, en captivité. Sur chaque oeuf apparaissent les yeux (A →) et au centre (B →) les trois ocelles des guêpes qui émergeront cinq jours plus tard.

	Les deux pontes sont celles de la punaise Tetyra bipunctata. À gauche, après l'éclosion des oeufs non parasités, les chorions transparents s'affaissent. À droite, les guêpes ont émergé des oeufs qui ont été parasités. Les chorions pigmentés sont rigides, même lorsqu'ils sont vides.
Émergence en captivité de huit guêpes du genre Trissolcus Un 18 juillet, 14 oeufs de la punaise Tetyra bipunctata (Scutelleridae) sont observés sur une aiguille de Pin gris (Pinus banksiana). Voir la photo, plus haut sur cette page, des oeufs verts qui ont probablement été récemment pondus. Ils sont massés en deux groupes sur la même aiguille de pin. Une visite, trois jours plus tard, révèle que les oeufs ont été parasités car la couleur des oeufs n'est pas typique de cette punaise. La guêpe n'a pas été identifiée à l'espèce. Toutefois, d'après Johnson (1984a) T. euschisti est un parasitoïde connu de T. bipunctata. Huit des 14 oeufs ont été prélevés et observés en captivité.

23 juillet Première apparition des ocelles (→). Les yeux apparaîtront le lendemain.	25 juillet Sur tous les oeufs, une démarcation plus sombre (→) est apparue. Une membrane?	26 juillet Le dessus de l'oeuf, l'opercule, est devenu noir et le restera jusqu'à l'émergence des guêpes adultes.

30 juillet, 13h19 - Émergence d'un adulte. La guêpe commence par percer une petite ouverture qui, pour chacun des huit oeufs observés, étaient à peu près au centre de la couronne de micropyles.	13h28 La guêpe découpe successivement des rondelles dans le chorion qui, une fois détachées, élargissent progressivement l'ouverture.	13h31 La photo a été prise au moment même où la rondelle que la guêpe venait de découper, se détache de l'oeuf et tombe au sol.

13h35 Une demi-rondelle se détachera cette fois.	13h39 Une ultime bande est découpée. Un oeil apparaît dans l'ouverture.	13h41 La guêpe juge que le passage est suffisamment large pour la laisser sortir.

13h41 En moins d'une minute, la guêpe s'échappe complètement de l'oeuf qu'elle a parasité. Ses ailes sont déjà déployées.		30 juillet Une des huit guêpes parasitoïdes. Toutes ont éclos le même jour.
Genre Telenomus Les espèces du genre Telenomus sont parasitoïdes des oeufs d'Hémiptères (punaises ou fulgores, par exemple), de Lépidoptères, de Diptères ou de Neuroptères (Johnson 1984b). Les espèces suivantes ont été observées au Québec ou en Ontario. La plus commune est Telemonus podisi qui parasite les oeufs des Pentatomidae des genres Banasa, Brochymena, Chlorochroa, Cosmopepla, Euschistus, Holcostethus, Oebalus, Podisus, Thyanta et Trichopepla. Un hôte appartenant aux Scutelleridae, toutefois absent du Québec, est aussi sur la liste (Johnson 1984b). D'autres guêpes se spécialisent sur un type d'hôte plus restreint : T. dolichocerus (Emesaya brevipennis, Reduviidae), T. nysivorus (Lygus lineolaris, Miridae), T. ovivorus (Nysius angustatus, Lygaeidae), T. phymatae (Phymata sp., Reduviidae) et T. zeli (Zelus luridus, Reduviidae) (Al-Ghamdi 1995, Girault 1906, Johnson 1984b, Krombein et al. 1979, Masner & Johnson 1979). Reproduction et ponte Les mâles Telenomus émergent des oeufs avant les femelles. Le premier mâle chasse les autres mâles qui éclosent après lui et tente de s'accoupler avec les femelles dès leur éclosion. Un mâle s'accouplera avec au moins trois à cinq femelles (Johnson 1984b). Yeargan (1980) a observé fréquemment des accouplements immédiatement après l'éclosion d'une femelle T. podisi qui peut pondre un oeuf viable entre une heure et 24 heures après son émergence. L'auteur pense alors que le temps consacré à trouver des oeufs hôtes est un facteur qui détermine la rapidité avec laquelle la génération suivante est produite. T. podisi préfère des oeufs hôtes pondus depuis 24 à 48 heures (Moraes et al., 2008). La femelle Telenomus pond généralement son oeuf à travers le côté ou la base de l'oeuf hôte et rarement à travers son opercule. Lorsque l'oviposition est terminée, elle frotte son ovipositeur sur l'oeuf pour le marquer (Johnson 1984b).
Émergence en captivité de deux guêpes du genre Telenomus Un 30 juillet, une ponte de 14 oeufs de couleur gris-bleu est observée sur du Pin gris. Ils sont fort probablement ceux de Tetyra bipunctata. En effet, les oeufs sont plutôt ronds comme ceux des Scutelleridae. Ils sont sur du Pin gris où, sur le même site, quelques pontes et des nymphes de cette punaise ont été observées. Leur couleur est différente des oeufs non parasités (voir au début de cette page) et aussi de celle des oeufs parasités par Trissolcus (bruns cerclés de noir). Les oeufs sont rapportés pour observation en captivité. Seules deux guêpes émergeront, les 10 et 14 août.

30 juillet 14 oeufs parasités, le jour de leur découverte.	3 août en captivité Des zones blanches apparaissent dans les oeufs. Deux oeufs seulement écloront (→).	10 août Un premier oeuf éclôt. La guêpe a émietté le contour de l'ouverture qu'elle a percée.

10 août La guêpe s'extirpe laborieusement de l'ouverture.	10 août Un mâle mesurant 1,5 mm.	16 août
Trissolcus ou Telenomus?
L'identification des guêpes, même au genre, peut être difficile. Elles sont minuscules et leurs caractères distinctifs varient en fonction de leur taille, qui elle-même varie en fonction de celle de l'oeuf hôte. Dans sa clé des genres, Johnson (1984b) différencie dès le premier couplet Telenomus de Trissolcus par la présence de la paire de carènes sur le thorax (nautoli). L'observation des oeufs parasités peut aussi contribuer à l'identification du genre. D'après Safavi (1968), la guêpe du genre Trissolcus découpe une ouverture plus large, moins déchiquetée et située à peu près au centre de la couronne de micropyles. La guêpe du genre Telenomus, au contraire, pratique une ouverture plus petite, irrégulière et parfois complètement à l'extérieur de la couronne de micropyles. Les photos, à droite, concordent avec ces observations.
	Telenomus, petites ouvertures excentrées. L'ouverture de l'oeuf à gauche est complètement à l'extérieur de la couronne de micropyles. De petits fragments près de l'ouverture témoignent de la méthode de déchiquetage qu'utilise cette guêpe pour percer l'ouverture.	Trissolcus a découpé des rondelles ou des bandes dans l'oeuf. Au final, le contour de l'ouverture est plus régulier. L'ouverture est large et centrée par rapport aux micropyles qui entourent l'opercule.
Guêpes parasitoïdes de divers Pentatomidae

L'opercule qui couvre le dessus de l'oeuf des Pentatomidae, s'ouvre et retombe en place après l'éclosion de la punaise. Ici, les oeufs ont été découpés, signe qu'un parasitoïde en est sorti. Trois ou quatre oeufs n'ont pas encore éclos. Cette guêpe vient peut-être d'émerger d'un des oeufs.		14 oeufs de Banasa dimiata (Pentatomidae). Six punaises ont déjà éclos. Cette guêpe, arrivée à maturité plus tard, a déchiré l'opercule (→) pour sortir. Trois autres guêpes sortiront des oeufs.

Les oeufs de Pentatomidae sont assez développés pour afficher, à travers le chorion, les yeux de l'embryon. La guêpe est restée quelques minutes sur la ponte puis s'est envolée.		14 oeufs d'Euschistus de couleur noire révèlent qu'ils sont parasités. Le 28 juin, deux guêpes émergent. Le 29 juin, tous les opercules ont été déchirés, signe que tous les oeufs ont été parasités avec succès.
Tiphodytes gerriphagus, une guêpe aquatique.
Espèce néarctique observée en Ontario pour la première fois en 1952 et vue ensuite à quelques reprises dans cette province (Masner, 1972). Jamais encore recensée au Québec, l'espèce y est certainement présente. On l'observe près des plans d'eau, sur le feuillage flottant ou le rivage. Spécialiste des oeufs de Gerridae T. gerriphagus parasite les oeufs des punaises semi-aquatiques appartenant à la famille des Gerridae, entre autres, Gerris buenoi, G. comatus, G. pingreensis, Limnoporus dissortis et Trepobates sp. (Spence, 1986). Andersen (1982) décrit et illustre la ponte de la femelle Gerris. Posée sur l'eau, elle se place dos à une surface flottante et y dépose avec son court ovipositeur une rangée d'oeufs perpendiculaire à sa bordure. Les oeufs peuvent être en surface ou sous l'eau. Cobben (1968) précise que c'est toujours la même face de l'oeuf qui adhère à la surface de ponte, qu'il soit sur le dessus ou le dessous de l'objet flottant. Avant de le pondre, la femelle est en mesure d'effectuer une rotation longitudinale de son oeuf pour qu'il soit orienté correctement. Parfois, la punaise plonge sous l'eau pour pondre sur des végétaux submergés ou parmi la végétation en décomposition. Sousa (1998) a observé sur les oeufs parasités de L. dissortis une alternance de bandes sombres et claires, coïncidant avec le second stade du parasitoïde. Technique de ponte de la guêpe Martin (1927) a observé T. gerriphagus se poser sur une feuille flottante puis passer sous la feuille et cheminer à la recherche des oeufs de punaise. Parfois, la guêpe s'accroche avec ses pattes avant sur le bord d'une feuille flottante, le reste de son corps à la surface de l'eau. Ses pattes intermédiaires pendent sous l'eau alors que les pattes arrière et les ailes restent à la surface et la stabilisent. Dans cette position elle ramène son abdomen vers l'avant pour pondre dans les oeufs de punaises qui sont à sa portée, tout en bordure de la feuille. La guêpe nage sous l'eau avec aisance En 1900, Marchal observe en captivité T. gerriphagus qu'il vient de découvrir. Il fait une description de son comportement aquatique qui mérite d'être reproduite ici: « Pour pénétrer dans l'eau, il inclinait la tête en avant et faisait visiblement un effort destiné à vaincre la résistance opposée par la tension superficielle; ce passage de l'air dans l'élément liquide lui était d'ailleurs rendu plus facile lorsqu'il se trouvait sur le bord d'une feuille flottante qu'il n'avait qu'à contourner pour pénétrer dans l'eau. Une fois immergé, l'Insecte continuait à marcher, s'il se trouvait sur une plante aquatique et cheminait alors avec une aisance aussi grande que s'il eût été en dehors de l'eau; si au contraire il n'était en contact avec aucun corps solide, il se mettait à nager avec ses ailes, frappant l'eau avec ces dernières sans précipitation et d'un mouvement cadencé; il pouvait ainsi s'élever ou descendre et traverser toute l'épaisseur d'eau qui se trouvait contenue dans le verre; lorsqu'il arrivait à la surface, il devait faire un nouvel effort pour passer du liquide dans l'air libre, puis ne tardait pas à reprendre sa vie aérienne.» (Marchal, 1900) Gélatine protectrice contre les guêpes Spence (1986) a observé que les femelles T. gerriphagus peinent à entrer en contact avec les oeufs hôtes de Limnoporus qui sont enrobés et protégés par une substance gélatineuse. Le temps de ponte est plus long et plusieurs oeufs dans une ponte échappent aux coups de sonde de l'ovipositeur de la guêpe. De plus, la femelle se nettoie ensuite longuement avant de chercher la ponte suivante à parasiter. En laboratoire, Spence a observé que le parasitoïde préférait, si on lui offrait le choix, parasiter les oeufs de Gerris buenoi qui ne sont pas enrobés, à ceux de Limnoporus dissortis. Toutefois il a observé sur le terrain une préférence inverse des guêpes. L'endroit où sont les oeufs hôtes (en surface, sous l'eau, dans des crevasses, sous des débris végétaux) pourrait être un facteur qui détermine le choix de la guêpe. Malgré l'enrobage des oeufs, l'auteur a observé en Alberta certains étangs où le taux de parasitisme de Limnoporus était aussi élevé que 80%, à la mi-juillet.
Les « vieux » oeufs hôtes sont moins performants Les oeufs hôtes parasités alors qu'ils ont atteint plus de la moitié de leur développement prennent plus de temps à produire des guêpes adultes qui sont plus petites et en plus grande proportion des mâles. (Sousa & Spence, 2001). Les auteurs ont observé que lorsqu'elles n'ont pas d'autres choix, les guêpes vont pondre dans de vieux oeufs hôtes, même si elles sont réticentes à le faire et pour cause, car la reproductivité de l'espèce est momentanément réduite. Gros oeufs hôtes = grosses guêpes plus fécondes Les T. gerriphagus issus d'oeufs hôtes plus gros produisent de plus grands adultes, cet effet étant plus marqué chez les femelles que chez les mâles (Spence, 1986). L'auteur remarque que même si la taille de l'oeuf hôte a un effet sur la fécondité des guêpes, celles-ci ne choisissent pas nécessairement, sur le terrain, l'oeuf de la plus grande espèce. L'accès plus ou moins facile aux oeufs hôtes est un facteur déterminant. Limnoporus dissortis adulte mesure entre 11 et 15 mm; ses oeufs sont plus grands que ceux, par exemple, de Gerris buenoi, qui mesure entre 7 et 8 mm à l'âge adulte.		Cannibalisme des larves dans l'oeuf hôte D'après Martin (1927), plusieurs guêpes peuvent pondre dans le même oeuf hôte. Le plus souvent, il a observé trois parasites par oeuf de punaise. Une seule guêpe survivra ou parfois aucune. Les larves se mangent entre elles, les plus jeunes pouvant attaquer les plus âgées. Ci-dessus, il a illustré une larve au premier stade (→) en train de cannibaliser un second stade. La larve cannibale a planté ses crochets mandibulaires et enfoncé sa « corne caudale » dans la proie. À noter que Sousa (1998) met en doute la définition des trois stades de Martin et croit plutôt qu'il y a deux stades larvaires.
Chalcidoidea
Les représentants de cette superfamille sont présents, d'après Goulet & Huber (1993), dans toutes les zones géographiques, allant des forêts équatoriales aux zones les plus nordiques de la tundra et dans les habitats aussi secs que les déserts à ceux humides des étangs. La plupart des espèces mesurent entre 3 et 5 mm et sont parasitoïdes des stades immatures d'une douzaine d'ordres d'insectes, de deux ordres d'arachnides et d'une famille de nématode. Quelques rares espèces sont phytophages. Au Québec, on observe des parasitoïdes des oeufs de punaises appartenant aux Mymaridae et aux Eupelmidae. Ooencyrtus sp. (Encyrtidae) observé au nord-est des États-Unis pourrait être au Québec de même que d'autres, appartenant aux Trichogrammatidae.

Cirrospilus ovisugosus

Le comportement de Cirrospilus ovisugosus (Eulophidae), présent dans l'État de New York, s'apparente à celui d'un prédateur. En effet, la larve de la guêpe creuse un tunnel dans la tige où sont insérés en rangées des oeufs hôtes de la punaise Poecilocapsus lineatus (Miridae) et en dévore de l'extérieur, généralement trois ou quatre (Crosby & Matheson, 1915).

À droite, les auteurs illustrent le cas observé où deux larves de guêpes ( → ) dévorent la même ponte de punaise dans un Weigelia.

Chalcidoidea - Mymaridae
Les guêpes de la famille sont les plus abondantes et les plus répandues parmi les micro-hyménoptères. Les Mymaridae parasitoïdes des oeufs de punaises présentes au Québec sont Anaphes iole (Lygus sp. et Microtechnites bractatus), A. gerrisophaga (Gerris sp.), Caraphractus cinctus, Erythmelus agilis (Leptopterna dolabrata), E. flavovarius (Lygus lineolaris), E. rex (Adelphocoris sp.) et Polynema pratensiphagum (Lygus sp. et Adelphocoris lineolatus) (Huber et al., 2020). D'après Goulet & Huber (1993) les guêpes de cette famille parasitent de préférence des oeufs hôtes qui sont confinés, par exemple dans le tissu d'une plante, dans le sol, ou sous un bouclier. En anglais, on les nomme fairyfly peut-être parce qu'elles évoquent en effet l'image de minuscules et délicates fées.
Caraphractus cinctus, une guêpe aquatique L'espèce est présente au Québec d'après Huber et al. (2020) qui mentionnent toutefois seulement Agabus sp., un Coléoptère aquatique (Dytiscidae), comme hôte. Elle parasiterait également les oeufs de punaises aquatiques du genre Notonecta (Notonectidae) et semi-aquatiques de la famille des Gerridae (Matheson & Crosby, 1912). Lubbock publie une première observation détaillée et émerveillée de la guêpe en 1863, en Grande-Bretagne. Il la nomme Polynema natans mais elle s'avère avoir déjà été décrite par Walker en 1846 (pas de références disponibles), sous le nom de Caraphractus cinctus.
Lubbock a observé les mâles et les femelles nager sous l'eau, en progressant de façon saccadée en battant des ailes. Dans le même étang, il a observé une seconde guêpe aquatique, Prestwichia aquatica (Trichogrammatidae), une nouvelle espèce qu'il décrit. Contrairement à C. cinctus, cette autre guêpe nage avec ses pattes, les ailes immobiles. Lubbock confine C. cinctus pendant une douzaine d'heures sous l'eau, sans accès à l'air et elle survit. Après 14 heures d'immersion, une guêpe apparemment noyée est revenue à la vie après l'avoir mise au sec 24 heures. L'auteur a donné l'occasion à cette guêpe de retourner sous l'eau et elle s'est exécutée, sans garder, écrit-il, de traumatisme de sa noyade passagère. Lubbock n'a pas observé C. cinctus faire de grandes envolées mais plutôt se déplacer au-dessus de la surface aquatique, peut-être portée par de petits déplacements d'air. Matheson & Crosby (1912) ont recueilli des plantes aquatiques hébergeant de nombreux oeufs de Notonecta sp. parasités par C. cinctus. Il y avait entre quatre et cinq larves par oeuf hôte, leurs têtes orientées dans différentes directions. Ils ont observé, durant neuf minutes, l'éclosion de 4 adultes d'un même oeuf. Un premier mâle a percé une ouverture par laquelle deux mâles et deux femelles se sont échappés. Tiphodytes gerriphagus (Scelionidae), au contraire, produit une seule guêpe par oeuf, les larves s'entre-dévorant à l'intérieur de l'oeuf hôte.	En captivité, les guêpes passaient la majeure partie de leur temps à cheminer nerveusement sur les végétaux submergés qu'ils examinaient avec le bout de leurs antennes, comme si elles cherchaient des oeufs hôtes à parasiter. Matheson & Crosby ont aussi observé le mouvement saccadé des déplacements sous l'eau à raison de deux battements d'ailes à la seconde, les pattes traînant vers l'arrière (voir ci-dessus). Ni Lubbock (1863), ni Matheson & Crosby (1912) n'ont constaté d'adaptations morphologiques favorisant la vie de C. cinctus sous l'eau.	L'oeuf mesure 0,16 mm par 0,043mm (Matheson & Crosby, 1912).
Trois parasitoïdes des oeufs de Lygus lineolaris (Miridae)
Anaphes iole, Polynema pratensiphagum et Erythmelus flavovarius sont trois guêpes qui parasitent, entre autres, les oeufs de Lygus lineolaris (Sohati, 1989). Elles ont fait l'objet de quelques recherches reliées à leur utilisation en lutte biologique contre cette punaise. Haut taux de parasitisme Sohati (1989) a étudié à Sainte-Anne-de-Bellevue la proportion des oeufs de Lygus lineolaris parasités par les trois Mymaridae. Dans son mémoire il nomme une des guêpes Erythmelus miridiphagus qui s'avère être en fait E. flavovarius (Huber et al., 2020). Le 4 août 1987 il a récolté 191 oeufs de punaise insérés dans l'Amarante à racine rouge (Amaranthus retroflexus). 28% des oeufs hôtes n'étaient pas parasités. Les autres l'étaient dans les proportions suivantes: P. pratensiphagum 36%, E. flavovarius 18% et A. iole 6%. Il y avait aussi Telenomus sp. 12%, une Scelionidae. De façon générale, au cours de ses recherches, l'auteur a constaté que P. pratensiphagum et E. flavovarius sont les parasitoïdes les plus observés dans les oeufs hôtes de Lygus lineolaris.
Hibernation dans les oeufs hôtes Durant l'été, les trois guêpes parasitent les oeufs de Lygus lineolaris. Toutefois, puisque la punaise hiberne au stade adulte, ses oeufs ne peuvent servir de refuge hivernal aux guêpes qui hibernent à l'intérieur d'un oeuf hôte, au stade de prépupe ou de pupe. Al-Ghamdi et al. (1993) ont récolté en avril des tiges de Vergerette du Canada (Erigeron canadensis) de l'année précédente. Fin avril, ils ont observé l'éclosion de punaises Adelphocoris lineolatus (Miridae) ainsi que de guêpes P. pratensiphagum qui avaient parasité certains oeufs de cette punaise, sur la même tige. La présence d'un hôte comme A. lineolatus est nécessaire au maintien des populations de guêpes qui peuvent les utiliser pour hiberner. Anaphes iole Anaphes iole parasite les oeufs des Miridae (Lygus sp., Microtechnites bractatus) et en captivité, a accepté les oeufs hôtes de Nabis americoferus (Nabidae). Elle parasite aussi certains Membracides mais dans tous les cas, les oeufs hôtes sont confinés dans un tissu végétal (Conti et al., 1997). Dans la littérature, on trouve Anaphes ovijentatus (Crosby & Leonard, 1914), synonyme d'A. iole. Détection des oeufs hôtes Conti et al. (1997) ont observé en laboratoire le comportement de femelles A. iole parasitant des oeufs de Lygus hesperus pondus par des punaises dans des haricots verts. Seul l'opercule de l'oeuf hôte est généralement visible à la surface du haricot, que la guêpe parcourt et examine avec l'extrémité de ses antennes. Lorsqu'elle a détecté la présence d'un oeuf, elle pivote de 180° et poursuit son mouvement d'antennes au-dessus de l'opercule. Les auteurs ont piqué la surface des haricots. Ces imperfections sont scrutées par la guêpe qui enfonce à la verticale le bout de ses antennes dans la cavité.
Oviposition et marquage La guêpe se redresse, dégaine son ovipositeur et l'insère de biais à travers le haricot pour atteindre le chorion (enveloppe de l'oeuf hôte) tout en évitant l'opercule. Elle effectue ensuite un mouvement de scie qui coïncide avec l'oviposition. Après la ponte, elle rengaine son ovipositeur puis examine soigneusement avec ses antennes la région qui entoure l'oeuf hôte avant de la marquer avec la gaine de son ovipositeur qu'elle frotte sur la surface du haricot. Elle vérifie son travail et continue le marquage à plusieurs reprises. Des séances de toilettage peuvent entrecouper ces activités. L'ovipositeur, en perçant le chorion de l'oeuf hôte, laisse une marque foncée qui révèle sa position juste sous l'épais opercule que toutes les femelles observées n'ont pas réussi à percer. Conti et al. (1997) ont remarqué une différence significative de performance entre les femelles qu'ils qualifient de naïves lors de leur toute première ponte et celles qui ont déjà pondu une fois. Celles qui ont de l'expérience prennent moins de temps à analyser la valeur de l'oeuf hôte, par exemple en détectant plus rapidement un oeuf marqué par une autre femelle et éviter ainsi de parasiter un oeuf qui l'a déjà été.
Chalcidoidea - Eupelmidae
Les genres Eupelmus et Anastatus qui parasitent les oeufs de punaises sont présents au Québec. Eupelmus (Macroneura) vesicularis Grandement polyphage, elle est un parasitoïde primaire et secondaire de stades immatures d'insectes qui se développent en confinement. Les hôtes appartiennent aux Orthoptères, Hémiptères, Hyménoptères, Coléoptères, Lépidoptères et Diptères. Les mâles n'ont pas été observés en Amérique du Nord (Gibson, 1990). Une morphologie adaptée au saut Chez les Eupelminae, auxquels appartiennent les genres Eupelmus et Anastatus, les mécanismes musculo-squelettiques impliqués dans le vol et le saut sont combinés chez les femelles, mais pas chez les mâles (Gibson, 1986). L'auteur note que l'amélioration des capacités de saut des femelles s'est faite au détriment du vol, au point de douter de la capacité de voler de celles-ci. Anastatus sp. Ces espèces sont observées au nord-est des États-Unis et pourraient être présentes au Québec, quoique certaines se déploient plutôt vers le sud: Anastatus hirtus (Thyanta custator), A. mirabilis (Chinavia hilaris et Brochymena sp.), A. pearsalli (Chinavia hilaris, Piezogaster calcarator (New York) et Banasa dimiata) et A. reduvii (Anasa tristis, Arilus cristatus (Ontario), Chinavia hilaris et Tetyra bipunctata) (Burks, 1967). Les mâles et les femelles Anastatus sont à ce point différents qu'il faut en faire l'élevage pour confirmer qu'une femelle et un mâle sont de la même espèce. De plus, chez certaines espèces, les mâles sont rares ou absents. Les espèces nord-américaines parasitent généralement les oeufs des Hémiptères, Lépidoptères et Orthoptères (Burks, 1967). Anastatus mirabilis, une contorsionniste Walsh & Riley (1869) décrivent et illustrent le comportement de la guêpe qui se roule en boule comme plusieurs arthropodes mais en sens inverse. Ce n'est pas le dos qui est arqué (convexe) mais la partie ventrale. Les auteurs la baptisèrent familièrement Back-rolling wonder. Gibson (1986) pense que le degré de flexion accru du mesonotum, développé pour optimiser le saut, a engendré cette remarquable aptitude de contorsionniste.
	Ci-dessus, la guêpe effectue le premier mouvement pour se mettre en boule. Elle soulève son abdomen et ses ailes vers le haut. Ses pattes commencent à se replier. À droite, l'abdomen est ramené sur le dos jusqu'à toucher la tête. Les ailes sont rabattues vers l'avant.
Ichneumonoidea - Braconidae - Euphorinae
Les Euphorinae des genres suivants ont pour hôte les punaises, presque toujours parasitées au stade de nymphe et plus rarement au stade adulte: -Holdawayella parasite des Tingidae, possiblement exclusivement Corythucha spp. -Leiophron et Peristenus parasitent des Miridae des quatre sous-familles La présence au Québec de ceux-ci reste à être confirmée: -Aridelus parasite des Pentatomidae -Wesmaelia parasite des Nabidae
Genre Peristenus Le genre Peristenus, avec plus de 15 espèces est le plus étudié car certaines guêpes sont utilisées en lutte biologique, notamment contre la punaise Lygus lineolaris. P. digoneutis a été volontairement introduite au New Jersey fin 1970, début 1980. Considérée comme établie en 1984 elle était, 25 ans plus tard, présente dans 11 États et au moins 3 provinces canadiennes (Day et al., 2008).
Cycle de vie de Peristenus Le genre Peristenus parasite les punaises nymphes de la famille des Miridae. Un oeuf par nymphe, généralement au stade II ou III est pondu dans l'abdomen (endoparasitisme). L'oeuf éclôt et la larve croît et mue dans l'hémolymphe de la punaise, sans la tuer immédiatement (koïnobionte). La larve de P. digoneutis mue deux fois dans la nymphe. Le troisième stade larvaire émerge de la nymphe hôte qui a généralement atteint le stade V. Elle mourra deux jours plus tard (Carignan et al., 1995). Enfouie dans le sol, la larve tisse ensuite un cocon. Les espèces univoltines (P. pallipes, P. pseudopallipes) hiberneront jusqu'au printemps suivant, synchronisant leur émergence au stade adulte avec la présence des nymphes Miridae. Les individus de la première génération des bivoltines comme P. digoneutis produisent un adulte en 14 jours, ce qui leur permet de parasiter la seconde génération estivale des punaises. La seconde génération de P. digoneutis hiberne ensuite comme les univoltines (Carignan et al., 2007).
Relation entre le taux de parasitisme des punaises nymphes et leur plante hôte Streams et al. (1968) ont capturé plusieurs centaines de nymphes Lygus lineolaris (Miridae) sur quelques végétaux et les ont disséquées pour établir la proportion de celles qui étaient parasitées par Peristenus pseudopallipes (Leiophron pallipes dans l'article). Ils ont observé que les nymphes qui étaient sur de la vergerette (Erigeron spp.) avaient un taux de parasitisme significativement plus élevé. En 1966, les données obtenues étaient les suivantes: 1,8% de 214 nymphes sur le Chénopode blanc (Chenopodium album) étaient parasitées, 2,4% de 204 nymphes sur la verge d'or (Solidago spp.), 2,6% de 115 nymphes sur la Luzerne cultivée (Medicago sativa), 5,1% de 252 nymphes sur le Trèfle rouge (Trifolium pratense), 32,9% de 170 nymphes sur la Vergerette du Canada (Erigeron canadensis). L'année suivante, aucune des 408 nymphes capturées sur la Luzerne cultivée en juillet et août n'était parasitée alors que 25% des 3 346 nymphes capturées sur de la vergerette l'étaient. Les auteurs ont avancé trois hypothèses jugées insatisfaisantes ou à prouver pour expliquer la relation entre le taux de parasitisme des nymphes Lygus lineolaris et la plante sur laquelle elles vivaient au moment de leur capture: -certaines plantes attirent plus de punaises et en retour, plus de guêpes -le feuillage des plantes est différent et offre plus ou moins de protection pour échapper aux guêpes -les guêpes préfèrent certaines fleurs pour se nourrir puis parasiter les nymphes sur place. Un des auteurs, Shahjahan (1974) a vérifié la troisième hypothèse en testant l'attirance du parasitoïde Peristenus pseudopallipes pour divers végétaux. Dans un olfactomètre, il a présenté à des femelles un choix de plantes, par paires. La vergerette était préférée significativement lorsqu'offerte avec Amaranthus retroflexus (Amarante à racine rouge), Daucus carota (Carotte sauvage) et Verbena hastata (Verveine hastée). La guêpe préférait légèrement Erigeron strigosus (Vergerette rude) à E. canadensis. Toutefois, E. strigosus sans fleurs était dédaignée presque autant que dans le cas où aucune plante n'avait été offerte à la guêpe.
Genre Leiophron
Lygus lineolaris se défend contre contre Leiophron uniformis En Arizona, Debolt (1989) a comparé le taux de parasitisme de quatre punaises du genre Lygus par la guêpe Leiophron uniformis. Toutes les espèces étaient attaquées par le parasitoïde mais seulement 6,7% des Lygus lineolaris ont été parasitées avec succès contre 84 à 87% pour les trois autres Lygus (L. uniformis, hesperus et elisus). Par dissection, l'auteur a observé que L. lineolaris neutralisait les oeufs de la guêpe en les encapsulant alors que les trois autres espèces semblaient incapables de le faire. Après 3 à 4 jours, l'abdomen de L. lineolaris parasité contenait une masse blanche semblable à un oeuf d'Hyménoptère alors que les trois autres espèces de Lygus, hébergeaient une larve de guêpe déjà bien développée. Debolt a observé que la guêpe était en mesure de détecter, dans certaines conditions, que L. lineolaris n'était pas un hôte acceptable et évitait de gaspiller ses oeufs en le parasitant. Leiophron uniformis et Microtechnites bractatus Day & Saunders (1990) ont trouvé Leiophron uniformis dans 49% des punaises Microtechnites bractatus capturées sur la Luzerne cultivée au New Jersey. La guêpe était présente dans seulement 3% des adultes. Polyvoltine, elle parasite d'autres punaises de plus grande taille comme Lygus lineolaris.
Genre Holdawayella Le genre est Néarctique; il parasite exclusivement les Tingidae et probablement seulement les Corythucha spp. Deux espèces sont décrites. H. tingiphaga se reproduit par parthénogenèse et parasite plusieurs espèces de Corythucha. H. juglandis a une reproduction sexuée et parasite exclusivement C. juglandis. H. tingiphaga hiberne au stade de larve dans l'abdomen de l'adulte Corythucha qui trouve refuge l'hiver dans la litière. Au printemps, la punaise se déplace sur les végétaux pour se nourrir, s'accoupler et pondre ses oeufs. La guêpe complète alors son développement larvaire dans l'hôte, en émerge et tisse un cocon dans des débris au sol. L'adulte H. tingiphaga sort de son cocon à la mi-juillet et pond presque immédiatement dans les nymphes de stades IV ou V et possiblement les adultes ténéraux. C'est cette larve qui hibernera dans la punaise qui devient adulte malgré la présence du parasitoïde. Les nymphes Corythucha sont grégaires et se rassemblent en grand nombre sous les feuilles. Elles sont généralement immobiles et les guêpes sont également lentes et peu portées à s'envoler. Pour les parasiter les femelles montent sur le dos des nymphes et glissent leur gastre sous leur abdomen. Celles-ci résistent parfois en tentant de déloger la guêpe qui peut alors pondre sur les côtés de l'abdomen. De multiples tentatives fructueuses expliquent probablement les cas d'hyperparasitisme parfois observés. Les informations ci-dessus proviennent de Loan (1967) et Loan et al. (1971). Cet auteur a découvert et décrit les deux espèces.
Wesmaelia pendula W. pendula est un parasitoïde des nymphes ou adultes punaises appartenant aux Nabidae. En 1970 et 1971, Stoner (1973) a capturé en Arizona 8 507 Nabidae appartenant aux trois espèces suivantes: Nabis americoferus, N. alternatus et N. capsiformis. Il a déterminé, par dissection ou élevage, le taux de parasitisme des punaises. Fait remarquable, seulement cinq femelles étaient parasitées alors que 511 mâles l'étaient. La guêpe n'est peut-être pas présente au Québec. Nabis americoferus est présente au Québec et Nabis alternatus est dans l'État de New York. Muesebeck (1963) rapporte un élevage de la guêpe au New Jersey en 1963.
II- DIPTÈRES

Cosmopepla lintneriana	Picromerus bidens	Le diptère adulte du genre Gymnosoma (Tachinidae) se nourrit sur des fleurs. Toutefois, au stade de larve, cet insecte est un prédateur des Pentatomidae. Ce genre de diptère pond des oeufs comme celui de la photo à gauche.
Le petit oeuf ovale et de couleur crème (→) semble bien inoffensif. Il contient pourtant l'oeuf d'un Diptère de la famille des Tachinidae (photo à droite). À partir de l'oeuf, la larve se creuse un chemin vers l'intérieur de la punaise et s'y développe.
III - ACARIENS

Belostoma sp. ( Belostomatidae) colonisée par des acariens aquatiques.	L'acarien bien accrochée sur le dos de la punaise Elasmucha lateralis, n'y serait pas pour s'en nourrir mais plutôt pour se faire transporter (phorésie). (Miller, 1956)	Une nymphe Nabidae avec un acarien (rouge) sur son abdomen. La punaise devrait survivre.